Se trata de la antigua iglesia del que fuera convento de San Juan de la Penitencia. En el año 1968 fue restaurada por el Instituto de Cultura Hispánica para servir como sala de exposiciones y biblioteca especializada y recibió su actual nombre para conmemorar la entrevista que tuvo lugar entre los Reyes Católicos y Cristóbal Colón el día 20 de enero de 1486 en el Palacio Arzobispal.